Город снова погружается в хаос. После событий третьего сезона равновесие между людьми и вампирами висит на волоске. Синдзи Мимура, всё ещё не до конца принявший свою природу гибрида, оказывается втянут в конфликт, который грозит уничтожить не только Японию, но и весь мир. Старые враги возвращаются, но на этот раз за ними стоит нечто более древнее и могущественное — тайная организация, стремящаяся воскресить Первого вампира, прародителя всей их расы. Синдзи понимает, что его уникальная кровь — ключ к этому ритуалу, и теперь за ним охотятся не только люди из правительства, но и радикальные кланы вампиров, готовые на всё ради власти. В то же время его друзья и союзники, включая Юкину Саэгусу и Кадзухито Асаги, пытаются найти способ остановить катастрофу, но каждый из них сталкивается с собственными демонами. Юкина вынуждена принять тяжёлое решение, которое может навсегда изменить её отношения с Синдзи, а Асаги вступает в смертельную игру с бывшими коллегами, предавшими его в прошлом.
Сражения становятся всё более жестокими, а границы между добром и злом окончательно стираются. Синдзи предстоит узнать шокирующую правду о своём происхождении и о том, что его сила — не дар, а проклятие, способное уничтожить всё живое. В финальной битве, где смешиваются кровь, сталь и магия, он должен сделать выбор: пожертвовать собой ради спасения человечества или принять свою тёмную сущность и стать тем, кого боятся даже древние вампиры. Но даже если он победит, цена этой победы может оказаться слишком высокой. В мире, где предательство поджидает на каждом шагу, а союзники могут оказаться врагами, Синдзи понимает, что настоящий враг — не тот, кто жаждет его крови, а тот, кто заставляет его сомневаться в собственной человечности.
