Второй сезон «Четырёх морских китов» начинается с того, что хрупкое перемирие между людьми и китами оказывается под угрозой. После событий первого сезона главный герой, Таки, пытается наладить жизнь в прибрежном городе, но в океане пробуждается древняя сила — Пятый Кит, существо, способное управлять временем и пространством. Его появление нарушает баланс стихий: начинают исчезать целые острова, а в небе возникают разломы, из которых выходят искажённые версии прошлого. Таки и его друзья, включая загадочную девушку-кита Уми, вынуждены отправиться в плавание через штормовые моря, чтобы найти источник этой аномалии. Однако вскоре выясняется, что Пятый Кит — не просто монстр, а хранитель памяти всех погибших китов, и его гнев вызван тем, что люди забыли древний договор. Параллельно развивается линия антагониста — адмирала флота, который тайно использует технологии предков, чтобы подчинить китов и получить бессмертие. Он считает, что только полное уничтожение китов спасёт человечество, и его армия начинает охоту на всех морских гигантов, не щадя даже детёнышей.
Вторая половина сезона резко меняет тон: Таки понимает, что остановить войну можно, лишь объединив людей и китов против общего врага — корпорации «Глубина», которая манипулирует обеими сторонами ради добычи редкого минерала «китовый камень». Этот минерал, как выясняется, является окаменевшими слезами древних китов, и его добыча разрушает само время. Кульминацией становится битва в Разломе Вечности, где Таки жертвует своей памятью, чтобы перезагрузить цикл и дать всем шанс на новый старт. Финал оставляет горькое послевкусие: Уми превращается в человека, но теряет связь с океаном, а адмирал, осознав свою ошибку, уходит в изгнание. Последняя сцена показывает, как из воды поднимается гигантский силуэт — возможно, это возрождённый Пятый Кит, но теперь он не враждебен, а лишь наблюдает за миром, который снова учится дышать в унисон с морем.